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The foreign within: Drosophila-Spiroplasma interaction as a model of insect endosymbiosis

English title The foreign within: Drosophila-Spiroplasma interaction as a model of insect endosymbiosis
Applicant Lemaitre Bruno
Number 185295
Funding scheme Project funding
Research institution Institut suisse de recherche expérimentale sur le cancer EPFL SV ISREC
Institution of higher education EPF Lausanne - EPFL
Main discipline Genetics
Start/End 01.05.2019 - 30.04.2023
Approved amount 1'028'160.00
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All Disciplines (2)

Discipline
Genetics
Experimental Microbiology

Keywords (4)

Spiroplasmes; Endosymbiose; Drosophile; male killing

Lay Summary (French)

Lead
Interactions entre la drosophile et l'endosymbiote Spiroplasma poulsonii, un modèle pour l'étude de l'endosymbiose
Lay summary

La majorité des espèces d'insectes hébergent des endosymbiontes bactériens qui sont transmis verticalement par les femelles à leurs descendants. Ces symbiotes héritables jouent un rôle crucial dans la biologie de leurs hôtes. Certains manipulent la reproduction de l'hôte afin de se propager au sein des populations naturelles. D'autres renforcent la survie de l'hôte, par exemple en augmentant leur tolérance à la chaleur ou en les protégeant des prédateurs. Bien qu’ils fassent l’objet d’un intérêt croissant des scientifiques, le processus d’endosymbiose reste mal connu au niveau moléculaire. Pour combler ces lacunes, nous analysons actuellement les interactions entre la mouche du vinaigre, la drosophile, et son endosymbionte naturel Spiroplasma poulsonii. Les Spiroplasmes forment un groupe de bactéries sans paroi cellulaire ayant une forme hélicoïdale Ils appartiennent à un groupe de bactéries mal caractérisé appelé les Mollicutes. Spiroplasma poulsonii est un endosymbiote naturel des drosophiles qui vit dans le sang des mouches femelles. Ces bactéries sont capables d'atteindre l'ovocyte pour se transmettre verticalement d’une génération à l’autre. Une caractéristique frappante de Spiroplasma poulsonii est d’éliminer les mâles en induisant la mort des jeunes embryons de sexe masculin, un mécanisme qui favorise sa propagation dans les populations naturelles.

 

Nous proposons ici de caractériser les mécanismes moléculaires sous-jacent à l’interaction entre la drosophile et le Spiroplasme. En tirant parti d’un nouveau milieu de culture que nous avons développé, nous allons concevoir une méthode d'inactivation des gènes de Spiroplasma pour identifier les facteurs bactériens nécessaires à la symbiose. À l'aide d'approches métaboliques et génétiques, nous rechercherons les facteurs de l’hôte et de la bactérie qui règlent la croissance des Spiroplasmes chez son hôte. Nous chercherons également à visualiser dans le temps et dans l'espace comment le Spiroplasme pénètre dans l’ovaire pour se transmettre verticalement. Nous avons récemment identifié Spaid, la toxine produite par le Spiroplasme qui cause la mort chez embryons mâles de drosophile. Nous cherchons maintenant à identifier les facteurs de l’hôte ciblés par Spaid afin de déchiffrer le mécanisme moléculaire complet menant à la mort des embryons mâle. Les spiroplasmes présentent de nombreuses caractéristiques étonnantes, telles qu'une forme hélicoïdale, une motilité élevée et une division par scission longitudinale. Nous étudierons ces aspects fondamentaux de la physiologie des spiroplasmes, notamment le couplage entre morphologie cellulaire et motilité.

 

Notre étude mécanistique détaillée de l'interaction entre la drosophile et le Spiroplasma servira de paradigme pour l'étude d'autres interactions endosymbiote-insectes en général, tout en apportant un nouvel éclairage sur la fascinante biologie des Spiroplasmes.

Direct link to Lay Summary Last update: 29.03.2019

Responsible applicant and co-applicants

Employees

Project partner

Associated projects

Number Title Start Funding scheme
186397 An integrated evolutionary and functional characterisation of the Drosophila immune peptidic secretome 01.07.2019 Sinergia
154396 Defensive symbiosis in insects - linking molecular mechanisms with ecology and evolution 01.04.2015 Sinergia

Abstract

The majority of insect species harbor bacterial endosymbionts that are transmitted from females to their offspring, carrying them over evolutionary timescales. These inherited symbionts play crucial roles in the biology of their hosts. Some manipulate host reproduction in order to spread within natural populations. Others increase host fitness to their benefit, for example by increasing host tolerance to heat or by protecting them against predators. In contrast with the growing scientific interest for endosymbiosis, very little is known about the molecular mechanisms underlying most of these interactions. For instance, the bases of the main phenotypes caused by endosymbionts, including reproductive manipulations or symbiont-mediated immunity, remain largely enigmatic. To fill this gap, we are currently dissecting the interactions between Drosophila and its natural endosymbiont Spiroplasma poulsonii, taking advantage of our technical ability to genetically manipulate both partners. Here, we propose to characterize molecular mechanisms of Drosophila-Spiroplasma interactions as a blueprint to a wholistic understanding of insect endosymbiosis. Specifically, our six objectives are the following:1: Technical development for Spiroplasma in vitro manipulation: By leveraging the novel culture system we developed, we will engineer a knock-out method to screen bacterial components required for symbiosis.2: Spiroplasma slow growth adaptation: Using metabolic and genetic approaches, we will identify host and bacterial factors that tune the growth rate of Spiroplasma within its host.3: Imaging and cell biology of vertical transmission: We will seek to visualize in space and time Spiroplasma vertical transmission using an ex vivo culture of ovaries. With this, we will determine the bacterial and host factors involved in the passage through the various layers from the hemolymph to the oocyte.4: Sex-specific action of Spaid: We have recently identified Spaid as the long-searched Spiroplasma toxin that causes male killing. We now seek to identify the host factor targeted by Spaid to decipher the complete molecular mechanism that leads to death of male offspring.5: Role of Spiroplasma RIP toxins and heat tolerance: Spiroplasma Ribosome-Inactivating Protein (RIP) toxins have been implicated in endosymbiont-mediated protection against parasites. We will investigate other impacts of Spiroplasma Ribosome-Inactivating Protein (RIP) toxins on its host. We will test the hypothesis that Spiroplasma RIPs induce a stress response, which increases host resistance to heat through a hormetic process.6: Spiroplasma shape and motility: Spiroplasma display many peculiar features, such as a helical shape, a high motility and a division by longitudinal scission. We will study these fundamental aspects of Spiroplasma physiology, most notably the coupling between its multiple cytoskeletal proteins MreB, cell morphology and motility.We believe that our detailed mechanistic investigation of the Drosophila-Spiroplasma interaction will serve as a paradigm for the study of other endosymbiont-insect interactions (ex. Wolbachia), where genetic studies are less established, while providing new insights into the fascinating biology of Spiroplasma.
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